Die Gründung der ehemaligen Leut- und Pfarrkirche reicht in die Zeit um das Jahr 1000 zurück. Ihre Gesamtbreite von 34 Metern wird in der Schweiz nur von den Münstern zu Basel und Bern übertroffen.

Die barocke Stuckdecke im Hauptschiff schuf Johann Jakob Schärer 1733. Das Kreuztragungsfresko an der Westwand neben der Orgel entstand um 1500 und zeigt im Hintergrund die älteste bekannte (Teil-) Ansicht Schaffhausens.

1990 erfolgte die Einweihung der neu renovierten Kirche St. Johann; sie wird auch als Konzertkirche genutzt und ist Aufführungsort der Bachfachfeste.